概述：人間充質干細胞（MSCs），也稱為間充質基質細胞或藥用信號細胞，是再生醫學的重要成體干細胞，主要是由于它們的再生特性，如自我更新、分泌營養因子和誘導能力。間充質細胞譜系。MSC還具有調節免疫系統的歸巢和營養特性，影響受損組織周圍的微環境并增強組織修復，從而為基于細胞的療法提供廣闊的前景。

因此，MSCs成為臨床試驗中廣泛使用的成體干細胞也就不足為奇了。為了更好地了解MSCs在臨床應用中的當前應用，我們對全球進行的 MSCs臨床試驗報告數據進行了全面審查。

我們總結了MSCs的生物學效應和作用機制，闡明了最近的臨床試驗階段和發現，強調了MSCs在幾種代表性疾病中的治療作用，包括神經系統疾病、肌肉骨骼疾病。最后，我們還強調了許多臨床試驗面臨的挑戰，并提出了潛在的解決方案，以簡化MSC在常規臨床應用和再生醫學中的使用。

間充質干細胞的生物學和再生特性

間充質干細胞命名簡史

MSC有多種命名法，所有命名法都具有相同的含義。每一個都表明一種能夠產生基質細胞譜系的多能中胚層細胞亞型。

這些命名法包括Arnold Caplan在1970年代與胚胎雞肢芽中胚層細胞 (ECLBMC) 密切相關的Mesodermal Stem Cells、1988年Owen定義的Marrow Stromal Cells、Arnold定義的Mesenchymal stem cells (MSCs) Caplan于1991年、多能基質細胞于2001年、ISCT的一組科學家于2005年定義的間充質基質細胞以及Arnold Caplan于2017年定義的藥物信號細胞。

將間充質干細胞 (MSC) 的名稱更改為藥物信號轉導細胞的呼吁源于對作用機制的更好理解。在胚胎和胎兒階段，MSCs來源于中胚層，可以產生骨骼組織，如軟骨、骨骼、肌腱、韌帶、骨髓中的基質細胞和結締組織。在成人組織中，大量研究證實了組織駐留MSC的再生能力，這些研究表明這些細胞可以在體外進一步分化為基質細胞，例如脂肪細胞、軟骨細胞、成肌細胞和成骨細胞。然而，在大多數基于 MSC 的細胞療法中，MSC通過分泌營養因子而不是分化成新的細胞類型來促進組織修復和再生。Daniel BF Saris及其同事支持Caplan將MSCs名稱更改為Medicinal Signaling Cells的呼吁。

盡管在改進MSC的命名法方面做出了所有努力，但科學界仍然主要使用間充質干細胞作為MSC。2017年至2021年間（根據PubMed，2021年11月），使用“間充質干細胞”名稱發表的科學出版物超過27,000篇，而以“間充質基質細胞”發表的只有4,000篇，以“醫學信號細胞”發表的有29篇”。由于幾乎所有已注冊的臨床試驗都是基于“間充質基質細胞”或“間充質干細胞”，因此基于MSC的應用摘要均使用這兩個術語。

間充質干細胞的來源

MSC的一大優勢是其廣泛的可用性。據報道，MSCs是從胚胎、產前、胎兒和成人組織中分離出來的，并且可以在特定的培養條件下產生多個譜系。出生后分離的MSC的主要來源是來自臍帶和胎盤組織的細胞。來自成人組織的MCS來源主要是骨髓和脂肪組織（圖1）。

與免疫細胞一起，從各種組織中分離出的 MSC 顯示出免疫調節功能。MSC 的異質性、單細胞 RNA 測序的應用和基因編輯是用作破譯 MSC 獨特性的先進技術的三個概念證明（中間和右邊）。細胞培養、擴增和生物樣本庫是建立良好實驗室規范以進一步用于臨床實踐的標準程序（左）。

20年前，骨髓來源的MSCs (BM-MSCs) 被用作最常見的來源，然而，臍帶來源的MSCs (UC-MSCs) 和脂肪組織來源的MSCs (AT-MSCs) 也得到了廣泛的探索。根據ClinicalTrials.gov上的注冊研究，所有這三種類型的MSC都經過了廣泛測試（圖2）。

A從1995年首次使用到2020 年，在ClinicalTrials.gov上每年注冊的基于間充質干細胞的臨床試驗的線圖。B基于所用主要來源的臨床試驗數量餅圖：BM-MSC、UC-MSC、AT-干細胞。476項臨床試驗未公開MSCs的來源，或細胞來源被命名為同種異體（61）。其他指來源于胎盤、牙髓、羊膜間充質干細胞等組織的細胞。

與UC-MSCs相比，從患者體內自體采集BM-MSCs和AT-MSCs相對容易。然而，必須考慮重要因素，如患者的健康狀況、年齡、性別、體細胞突變，以及分離BM-MSC和AT-MSC的相對侵入性程序的后果。來自牙髓和其他來源的UC-MSC、AT-MSC、MSC的低溫保存在發達國家已被商業開發（圖1，右）。

間充質干細胞的作用機制

最初，人們認為MSCs的治療效果歸因于它們在靶組織中遷移和移植的歸巢能力。然而，后來的大量研究表明，MSC具有生物學和再生作用，主要是由于它們分泌的營養（再生）因子介導細胞間通訊、調節細胞增殖/分化和抗炎特性。通過產生細胞外囊泡 (EV)、細胞因子和生長因子，MSC已顯示出調節適應性和先天性免疫系統反應的卓越潛力。這些發現得到體外支持，和體內實驗，以及顯示免疫細胞和 MSC 之間相互作用的復雜網絡的臨床數據（圖1，左）。

MSC的免疫調節功能是通過分泌的旁分泌因子實現的，例如β成纖維細胞生長因子 (bFGF)、胰島素樣生長因子1 (IGF-1)、血管內皮生長因子 (VEGF)、表皮生長因子 (EGF) )、金屬蛋白酶-1 (TIMP-1)、顆粒體前體和腦源性神經營養因子 (BDNF) 的組織抑制劑（另見綜述），或通過與各種免疫細胞的直接細胞間通訊，如作為T細胞、B細胞、自然殺傷 (NK) 細胞、巨噬細胞、單核細胞、樹突狀細胞(DC) 和中性粒細胞，刺激或抑制免疫反應。

MSC還具有稱為“免疫系統的傳感器和開關”的特定功能。該功能控制精確的開關，以在免疫系統未激活時促進炎癥或在免疫系統過度激活時抑制炎癥。MSC與免疫系統之間的持續相互作用是平衡炎癥反應和維持組織穩態的關鍵。MSCs與免疫細胞之間的幾種協同通訊在MSCs的臨床應用中發揮著重要作用。越來越多的證據表明，間充質干細胞在先天免疫和適應性免疫中都發揮著重要作用。

最近，多項臨床前和臨床試驗表明，盡管MSC和調節性T細胞 (Treg) 是兩種不同的細胞類型，但它們具有共同的特性，例如抑制或調節有害免疫反應，因此這兩種協同細胞類型是最近專注于轉化研究，尤其是炎癥性疾病。

幾項臨床研究還報道，在肝病、骨關節炎、腎病、克羅恩病、系統性紅斑狼瘡、2型糖尿病和慢性移植物抗宿主病等疾病具有臨床應用價值。Wang及其同事通過靜脈注射同種異體UC-MSC治療了30名系統性紅斑狼瘡患者，并報告 Tregs百分比顯著升高。需要強調的是，雖然有針對MSCs和Tregs的臨床試驗，但MSCs/Treg串擾的機制仍未得到很好的理解。需要更多隨機、安慰劑對照的臨床研究來確定MSCs給藥可以誘導Treg分化和擴增的條件。

間充質干細胞分泌蛋白組（營養因子）

MSCs可以分泌生物活性分子，如生長因子、趨化因子、細胞因子、細胞粘附分子、白細胞介素、激素、細胞外囊泡、脂質、蛋白質、microRNA和不同的DNA材料，以重塑組織微環境。這些營養因子通過調節免疫系統、抑制細胞死亡和纖維化、刺激血管形成、促進組織重塑和修復、促進傷口愈合而具有促再生作用。

越來越多的研究表明，MSC的許多治療作用可能是EV旁分泌因子分泌的結果，而不是細胞植入和對損傷部位的反應。MSC-EVs不能自我復制，因此成為有吸引力的無細胞和更安全的治療來源，因為不受控制的細胞分裂和被其他細胞污染的風險被阻止了。

MSC-EVs已經在多項肺修復和再生臨床試驗中進行了測試（臨床試驗編號：NCT04313647、NCT04276987、NCT03857841）、軟骨（NCT04223622）、腦（NCT03384433）、皮膚（NCT04173650）、1型糖尿病（ NCT02138331）、難治性分子孔（NCT03437759）、急性缺血性中風（NCT03384433）和腎損傷（NCT04700631）。

基于全球間充質干細胞的臨床試驗概述

間充質干細胞研究全球趨勢

對過去三十年使用MSC進行的臨床試驗的分析全面概述了涉及這種有前途的細胞類型的臨床試驗的實際數量和內容。

根據 ClinicalTrials.gov，截至我們的搜索日期：2021年7月14日，使用預定義標準“間充質干細胞”注冊了1014項研究。自1995年首次報告以來，注冊臨床試驗顯著增加。在第一個十年（從1995年到2005年），只有9項注冊臨床試驗。從2006年到2015年，全球臨床試驗增加了500項，2016年到2022年報告的新條目數量幾乎相同，其中53項試驗注冊于2021年開始，2項試驗于2022年開始（圖2），左邊）。值得一提的是，2020年臨床試驗數量迅速增加。

接下來，我們探索了表1中顯示的使用MSC的臨床試驗的全球分布。總體而言，中國進行了294項臨床試驗，美國216項，韓國78項，西班牙70項，伊朗39項，法國29項，印度尼西亞21項，約旦 20項和其他一些國家的臨床試驗注冊在臨床試驗數據庫中。

國家	所有臨床研究	百分比	介入性	觀察性的
中國	294	28.50%	289	5個
美國	216	20.90%	192	11
韓國	78	7.60%	70	8個
西班牙	70	6.80%	69	1個
伊朗	39	3.80%	39	0
法國	29	2.80%	28	1個
印度尼西亞	21	2.00%	21	0
約旦	20	1.90%	20	0
巴西	18	1.70%	18	0
意大利	16	1.50%	13	3個
印度	16	1.50%	16	0
德國	15	1.50%	13	2個
埃及	15	1.50%	14	1個
火雞	14	1.40%	13	1個
波蘭	13	1.30%	13	0
白俄羅斯	13	1.30%	12	1個
俄羅斯	12	1.20%	12	0
荷蘭	11	1.10%	11	0
丹麥	11	1.10%	11	0
加拿大	10	1.00%	9	1個
英國	9	0.90%	9	0
馬來西亞	9	0.90%	9	0
巴基斯坦	8個	0.80%	8個	0
以色列	8個	0.80%	8個	0
越南	8個	0.80%	8個	0
捷克共和國	5個	0.50%	5個	0
哥倫比亞	5個	0.50%	4個	1個
澳大利亞	4個	0.40%	4個	0
挪威	4個	0.40%	4個	0
智利	4個	0.40%	4個	0
希臘	4個	0.40%	4個	0
巴拿馬	4個	0.40%	4個	0
墨西哥	4個	0.40%	4個	0
日本	4個	0.40%	4個	0
奧地利	3個	0.30%	3個	0
瑞士	3個	0.30%	3個	0
多巴哥	2個	0.20%	2個	0
哈薩克斯坦	2個	0.20%	2個	0
泰國	2個	0.20%	1個	1個
阿拉伯聯合酋長國	1個	0.10%	1個	0
新西蘭	1個	0.10%	1個	0
安道爾	1個	0.10%	1個	0
厄瓜多爾	1個	0.10%	1個	0
黎巴嫩	1個	0.10%	1個	0
孟加拉國	1個	0.10%	1個	0
新加坡	1個	0.10%	1個	0
愛爾蘭	1個	0.10%	1個	0
斯洛文尼亞	1個	0.10%	1個	0
開曼群島	1個	0.10%	1個	0
全部的	1033	100	983	37

其中許多臨床試驗是在不同國家的不同中心之間進行的，強調了國際合作的重要性和納入更多不同的人群。以介入研究為主，中國研究組注冊的研究有289項，其次是美國（192項）、韓國（70項）、西班牙（69項）、伊朗（39項）等國家，如表1所示。對于觀察性研究，美國11項，韓國8項，中國5項，意大利3 項，德國2項，白俄羅斯、加拿大、哥倫比亞、埃及、法國、西班牙、土耳其和泰國1項。

大多數在中國進行的研究都是介入性的，這表明MSCs細胞在臨床實踐中的使用比iPSCs等其他細胞產品要多，后者的臨床研究要少得多，而且主要是觀察性的。

在所有注冊的臨床試驗中，28項為早期I期，250項為I期，341項為I/II期研究，183項為II期研究，255項為II/III期研究，31項為III期研究，以及4項研究作為IV期臨床試驗（圖3，左）。

在臨床試驗狀態方面，經過259項狀態不明的研究和204項招募，完成了300多項臨床試驗（圖3）。還有大量研究終止 (29) 或暫停 (14)，但沒有對這些決定的原因作出解釋。在所有這些注冊臨床試驗中，共有55,733名注冊參與者，其中18,215人是在中國進行的臨床試驗招募的，其次是美國（15,411人）、韓國（2,518人）、西班牙（2,348人）和其他國家（圖4）。

甲：根據調查階段的臨床試驗餅圖分布。乙：根據研究狀態對臨床試驗進行條形印跡。值得注意的是，大量臨床試驗缺乏進展狀態的更新。

間充質干細胞的移植途徑

MSC臨床試驗中使用了幾種給藥途徑（圖5A)。靜脈、皮下、腹腔注射為全身途徑，適用于發生于全身的疾病。其他管理途徑是針對更具體的疾病狀況的本地交付。

例如，表面應用主要用于風險最低的皮膚科領域。心內注射多用于心血管疾病，關節內注射多用于膝關節損傷和骨關節炎。這兩種給藥方法需要精確和細心。對于大多數試驗，MSCs在病變部位給藥，除非采用全身方法。骨骼或軟骨等致密組織需要更復雜的程序。我們發現數百項臨床試驗使用靜脈輸液。

Lalu及其同事提供的一項系統評價對1000多名患者進行了全面的薈萃分析概述，證實MSCs給藥與急性炎癥相關毒性、器官系統并發癥和衰竭、感染、惡性腫瘤或死亡之間沒有生物學聯系，證實靜脈給藥安全可靠。

A:決定給藥（給藥）決策的四個關鍵因素是給藥劑量、給藥頻率、給藥間隔和懸浮方法。突出顯示了這些臨床試驗針對的六種給藥途徑和器官。B:這些注冊臨床試驗針對的疾病類型概述。

還有幾種技術可以將MSC直接輸送到器官和組織的特定區域。例如，MSC的遞送已被證明可以通過在視覺控制下直接注射器注射到心室來實現，這通常由特定的導管遞送NOGA系統引導，這被證明是微創的。

劑量、給藥頻率、間隔和懸浮液是MSC給藥的重要參數。許多臨床試驗中報告的劑量因注射途徑而異。MSC劑量通常由患者的狀況和治療特性決定。在MSC臨床試驗中，劑量頻率、間隔和劑量差異很大。劑量通常以細胞/公斤體重來描述。目前我們無法定義確切的標準，因為有太多不同的疾病和病癥需要針對每種疾病采取特定和精確的方法和相關決策。

還記錄了劑量將從最低劑量開始，如果沒有嚴重的不良副作用，則逐漸增加。許多早期MSC試驗僅給予一劑，以實現簡單并降低成本。另一方面，一些慢性適應癥如骨關節炎和慢性肝功能衰竭需要多次給藥才能確保有效治療。

單細胞懸浮液的管理是另一個必須考慮的重要方面。Henry及其同事對17名慢性缺血性心肌病患者進行了心肌內脂肪來源的MSCs注射，其中2名患者出現心力衰竭，但其原因與手術沒有直接關系。該研究沒有提供證據表明在給藥前是否對細胞進行了過濾以確保注射的細胞處于單細胞懸浮液中。當注射的細胞不在單細胞懸浮液中時，可能會發生血栓形成和栓塞并發癥，特別是如果它們形成細胞團塊，這在心肌內注射時特別危險。

靜脈注射 (iv) 是臨床治療中最常用的途徑。必須根據受傷區域、受傷器官和局部血管系統網絡仔細評估和選擇細胞移植的最佳方法。仔細閱讀臨床前數據非常重要，因為目前還沒有足夠的臨床試驗來比較不同途徑的療效和安全性。

總之，在選擇最佳的MSC移植劑量和給藥方法之前，有必要在臨床前研究中進行評估，并全面評估患者的狀況、疾病進展、治療方案和潛在的途徑風險。

質量控制

高質量的MSCs對于確保臨床試驗的安全性和有效性至關重要。了解每個衍生的MSC系的分子和細胞機制，具有適當和完整的臨床試驗文件以及所有重要因素，包括仔細選擇患者、治療方案和程序、時間、劑量、途徑，如果決定對所選的多次給藥細胞。還必須注意的是，源自自體骨髓的MSC具有高度異質性，并且由于年齡、性別和一般健康狀況而因患者而異。

規章制度

在交付臨床使用的細胞產品之前，間充質干細胞需要根據良好生產規范（GMP）進行從實驗室到床邊的處理，這主要被稱為生物制造或生物銀行，以及生產高級治療藥物產品（ATMP）。這些過程包括使用各種協議的細胞培養、擴增和生物庫，這些協議必須向主要監管機構成功注冊，其中必須包含在臨床實踐中使用基于細胞的醫藥產品的批準監管綱要。

監管內容包括間充質干細胞產品的藥理學、免疫學和代謝活性；如何使用細胞在受體中的功能，間充質干細胞是否需要體外擴增以達到最佳劑量，以及如何考慮在給藥前對細胞進行最小的操作。細胞基產品的開發與藥物管理產品幾乎相同，包括從非臨床到臨床研究的步驟，以及由不同授權機構監管的市場授權程序。

間充質干細胞療法的臨床研究

基于MSC的細胞療法被廣泛應用于多種疾病的臨床試驗中（圖5B），主要應用于目前療法無法完全治愈的領域。如圖5B所示，近兩年MSC臨床試驗的數量迅速增加。

盡管這些試驗中有少數提供了已發表的結果，但可以肯定的是，間充質干細胞療法是一種安全有效的治療方法。如圖5B所示其中，MSC治療臨床試驗數量最多的健康問題是肌肉骨骼疾病，全球共有212項試驗。其次是神經病學和呼吸病學，臨床試驗數量分別為163個和117個。MSC臨床試驗涉及的其他醫學專業包括免疫學、心臟病學、肝病學。

有91項臨床試驗無法歸類于特定醫學專業，例如汗腺疾病和敗血癥。近年來，MSC療法一直是醫學界的熱點，尤其是在再生醫學領域。再生和抗炎功能是對患者的好處。在這里，我們描述了肌肉骨骼、神經系統疾病的幾種成功的MSCs臨床結果。

肌肉骨骼疾病

一項全球疾病負擔研究顯示，2020年全球有超過17.1億人患有肌肉骨骼疾病。基于MSC的細胞療法可以為老年人或受傷患者提供骨骼和軟骨再生。此外，MSCs的免疫調節能力可以緩解與骨退化相關的炎癥癥狀。MSC試驗治療的最常見的肌肉骨骼疾病是骨關節炎。

骨關節炎是一種伴隨炎癥和疼痛的退行性關節疾病。目前，還沒有發明出對恢復關節結構和功能有明顯療效的藥物。骨關節炎的常見治療通常僅限于癥狀和疼痛控制，而不是長期治愈。因此，骨關節炎治療是基于MSC的臨床試驗中最受關注的肌肉骨骼疾病之一。

CARTISTEM 是一種MSC產品，由同種異體臍帶血來源的MSC和4%透明質酸鹽水凝膠組成（NCT01041001，NCT01626677）。

作為骨關節炎患者膝關節軟骨缺損的一種有前途的治療方法，它于2012年獲得韓國MFDS監管機構批準上市。CARTISTEM應用于病變部位，通過手術植入修復全層軟骨缺損。

Lim及其同事描述了CARTISTEMIII期多中心隨機48周臨床試驗和 2021年延長的5年臨床隨訪的結果。該臨床試驗招募了103名ICRS（國際軟骨修復協會）4級參與者——膝關節單一、有癥狀、大型、全層股骨髁或滑車軟骨缺損。由于之前報道過在類似情況下具有臨床優勢，因此精心選擇微骨折作為主動控制。參與者按1:1的比例隨機分為兩組，包括UCB-MSC-HA組（50人）和微骨折組（53人）。主要結局是在48周關節鏡檢查時ICRS評估至少達到1級的參與者比例。97.7%的UCB-MSC-HA組達到了主要結果，而71.7%的微骨折組達到了主要結果。次要結果包括多個參數，例如組織學評估、疼痛視覺模擬量表 (VAS) 評分的變化、西安大略和麥克馬斯特大學骨關節炎指數 (WOMAC) 以及不良事件。UCB-MSC-HA組在活檢分析的組織學評估中得分更高。兩組在治療后48周時的VAS和WOMAC評分均有顯著改善。然而，這兩組之間沒有明顯差異。在5年的延長隨訪研究中，UCB-MSC-HA組保持了之前ICRS、VAS和WOMAS的積極作用。

神經系統疾病

哺乳動物神經元的再生潛力有限。一旦它們受損或退化，就很難恢復其功能。神經系統疾病種類繁多，主要是神經損傷和神經退行性疾病。大腦和脊髓的創傷性神經損傷具有很高的致殘率和死亡率，并可能誘發認知和行為癥狀。之前有報道稱，BM-MSC可以毫無損傷地穿過血腦屏障，遷移到損傷部位，通過產生神經營養因子促進神經元再生。UC-MSCs也被證明是安全的，有益于感覺和運動功能的恢復，并緩解與多個生物分子支架結合的神經性疼痛。

一些神經系統疾病，包括阿爾茨海默病 (AD)、帕金森病 (PD)、多發性硬化癥 (MS) 和肌萎縮性側索硬化癥 (ALS)，在老年人中更為常見，并且隨著預期壽命的延長，它們的患病率也在增加。臨床前和臨床試驗研究使用各種來源的 MSCs治療AD、PD、MS和AML。這些疾病的病理生理學仍在研究中，但假設這些疾病是由于衰老導致神經元中異常蛋白質聚集引起的 。

在ClinicalTrials.gov數據庫中注冊了163項使用MSC治療神經系統疾病的臨床試驗。雖然，許多臨床試驗已經注冊了在AD患者中使用MSCs或MSCs-EVs產品（NCT01297218、NCT01696591、NCT02054208、NCT03172117、NCT03117738、NCT04228666、NCT02600130、NCT04855955），但很少有已經正式完成并且發表了NCT01297218等成果。使用MSCs有許多挑戰需要解決，包括改進預試驗和臨床試驗，例如建立有效的動物模型和精確的注射次數和遞送路線優化。關于MSCs-EVs管理，它們的異質性、分離和生產技術需要在用于人體試驗之前得到很好的建立。此外，可能需要進一步確認MSCs和MSCs-EVs產品的長期安全使用情況。

PD治療的臨床試驗有10多項（僅舉幾例：NCT02611167、NCT03684122、NCT04506073、NCT03550183），MS的治療有34項（NCT01377870、NCT01854957、NCT01730547、NCT03778333等）。但是和AD類似，很多結果都沒有發表。PD治療不是一個完全了解的過程，需要額外的研究和更長的隨訪期。

對脊髓損傷（SCI）功能的研究也表明，傳統使用MSCs細胞療法并沒有實質性的有益效果，并可能導致各種并發癥。在臨床前和臨床研究中，研究人員已采取替代策略，使用生物相容性生物材料支架與MSC的組合來改善治療效果，以提供有益概念的證據。支架似乎能夠增加干細胞的存活機會，甚至促進神經重新連接。

結束語

總之，這篇綜述提供了對當前基于MSC的臨床應用的簡明分析。在全球范圍內，人們對使用MSC或MSC衍生的ATMP進行疾病緩解和/或疾病治愈療法的興趣越來越大。經過5多年積累的研究和理解，間充質干細胞是再生醫學中研究和應用最多的成體干細胞之一。MSC的分離、繁殖、維護、大規模生產以及功能表征和鑒定的方法已經很成熟。

目前的MSCs研究基礎肯定可以在轉化過程中提供關鍵指導，生命、計算科學和制造進步中的新技術可以幫助深入研究，以證明未來各種嚴重疾病的有效治療方案。

參考資料：Jovic, D.、Yu, Y.、Wang, D.等。基于 MSC 的細胞療法的全球趨勢簡要概述。 干細胞 Rev and Rep 18 , 1525–1545 (2022)。https://doi.org/10.1007/s12015-022-10369-1

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